Die junge FBI-Agentin Lee Harker (Maika Monroe) wird auf einen ungelösten Serienkiller Fall angesetzt. Seit über 30 Jahren gibt es eine ganze Reihe an grausamen Morden, bei denen der Familienvater seine Frau und Kinder tötet und dann Selbstmord begeht. Doch ein mysteriöses Indiz deutet darauf hin, dass noch eine dritte Person beteiligt war, denn an allen Tatorten finden sich kryptische Briefe mit okkulten Symbolen, unterzeichnet mit dem Namen "Longlegs". Je weiter Lee ermittelt, desto verstörender werden die Spuren und Hinweise, die zu einem bizarren Serienkiller (Nicolas Cage) führen...