The Crown zeichnet das Leben von Königin Elisabeth II. von ihrer Hochzeit im Jahr 1947 bis zum Beginn des 21. Jahrhunderts nach. Die dritte Staffel deckt den Zeitraum zwischen 1964 und 1977 ab.

Die 70er Jahre nähern sich dem Ende und Königin Elisabeth und ihre Familie sind damit beschäftigt, die Thronfolge zu schützen, indem sie eine geeignete Braut für Prinz Charles suchen, der im Alter von 30 Jahren immer noch unverheiratet ist. Die Nation spürt so langsam die Auswirkungen der spaltenden Politik von Großbritanniens erster Premierministerin Margaret Thatcher sowie die Spannungen zwischen ihr und der Queen, die sich noch weiter verschärfen, als Thatcher das Land in den Falklandkrieg führt. Während Charles' Liebesaffäre mit der jungen Lady Diana Spencer ein dringend benötigtes Märchen abgibt um die Briten wiederzuvereinigen, spaltet sich die königliche Familie hinter geschlossenen Türen immer mehr.